The presence of different viruses within the same host increases the complexity of virusvectorplant interactions influencing virus transmission dynamics and vector behaviour. However, the study of mixed infections and their impact on virus retention, aphid feeding behaviour and vector fitness remains limited. The objective of the Thesis was to investigate virus-aphid interactions and how different plant virus species (cucumber mosaic virus – CMV, Cucumovirus; zucchini yellow mosaic virus – ZYMV, Potyvirus; cucurbit aphid-borne yellows virus – CABYV, Polerovirus) influence the behaviour of their aphid vector Aphis gossypii Glover, and virus transmission to melon plants. A special focus was given to study whether two non-circulatively transmitted viruses such as CMV and ZYMV, with different binding strategies (capsid and helper strategies, respectively), can be co-acquired and co-inoculated by aphids, and whether they can compete for retention sites within the aphid stylets. I further explored how double infections involving plant viruses infecting melon with different transmission modes can affect aphid feeding behaviour, virus transmission, aphid fitness, and host preference.
First objective addressed the potential competition for stylet retention sites between CMV and ZYMV. By competition and sequential acquisition assays, we revealed that CMV transmission efficiency decreased when aphids previously acquired ZYMV, suggesting that cucumoviruses and potyviruses may compete for retention sites in the stylets. Moreover, by the electrical penetration graphs (EPG) technique, we observed that aphids were able to co-acquire and co-inoculate CMV and ZYMV from and into the same cell during a single intracellular puncture (pd), highlighting the existence of a favourable cellular context for viral interference within the vectors mouthparts to occur.
Second objective focused on the indirect effects of single and double infections of CMV and CABYV on aphid feeding behaviour and virus transmission in melon. EPG recordings showed that aphids feeding on CMV single-infected plants performed more frequent and prolonged pd, directly related with non-circulative virus transmission. In CABYV single-infected plants, extended phloem salivation and ingestion phases were slightly increased, behaviour known to be associated with circulative virus transmission. On double-infected plants feeding activities related to the transmission of both viruses were further enhanced. However, these modifications did not translate into higher transmission rates, suggesting that CMV and CABYV have already optimized vector manipulation in terms of virus transmission and spread in single infections.
Third objective examined how CMV and CABYV single and double infections influenced fitness and host plant preference of A. gossypii. In life-history trait assays CMV infections negatively impacted aphid performance. Conversely, CABYV infections did not alter aphid fitness, and double infections neutralized the negative effects of CMV. In host preference assays, aphids initially preferred double-infected plants but later shifted towards healthy plants, favouring virus dispersal. This shows how mixed infections shape virusvector interactions depending on the transmission mode of the viruses involved.
In conclusion, this Thesis demonstrates that mixed infections create epidemiological contexts that influence virusvector interactions. Competition between CMV and ZYMV for retention sites and the contrasting effects of CABYV and CMV on aphid feeding behaviour, fitness, and preference, reveal that the outcome of mixed infections depends largely on the virus transmission mode. Moreover, the existence of coinfected cells during acquisition provides a biological framework for viral interference. These findings contribute to understand how mixed infections shape vector behaviour and virus dispersal to predict disease spread and improve management strategies in crop systems.
RESUMEN
Los virus de plantas transmitidos por insectos vectores ocasionan importantes pérdidas económicas en la agricultura mundial. En la naturaleza, las infecciones mixtas que involucran varios virus son frecuentes y aumentan la complejidad de las interacciones virusvectorplanta, influyendo en la transmisión y el comportamiento del vector. Sin embargo, los estudios sobre estas infecciones y su impacto en la retención viral, la alimentación del pulgón y su eficacia biológica siguen siendo limitados. El objetivo de esta Tesis fue investigar las interacciones viruspulgón y cómo diferentes virus (virus del mosaico del pepino, CMV, Cucumovirus; virus del mosaico amarillo del calabacín, ZYMV, Potyvirus; virus del amarilleo de las cucurbitáceas transmitido por pulgones, CABYV, Polerovirus) influyen en el comportamiento de Aphis gossypii Glover y en la transmisión en melón. Se prestó especial atención a determinar si CMV y ZYMV, ambos transmitidos por pulgón de forma no circulativa pero con estrategias de unión distintas (cápsida y helper, respectivamente), pueden ser coadquiridos y coinoculados por los pulgones y si compiten por sus sitios de retención en los estiletes. Asimismo, se analizó cómo las infecciones dobles de virus con diferentes modos de transmisión afectan al comportamiento alimenticio, la transmisión, la eficacia biológica y la preferencia de hospedador del vector.
El primer objetivo abordó la posible competencia entre CMV y ZYMV. Los ensayos de transmisión secuencial mostraron que la transmisión de CMV disminuyó cuando los pulgones habían adquirido previamente ZYMV, lo que sugiere competencia por sus sitios de retención. Además, mediante la técnica de gráficos de penetración eléctrica (EPG) se comprobó que los pulgones podían coadquirir y coinocular CMV y ZYMV en la misma célula durante una sola punción intracelular (pd), lo que evidencia un contexto favorable para la interferencia viral en los estiletes del vector.
El segundo objetivo analizó los efectos indirectos de infecciones simples y dobles de CMV y CABYV en el comportamiento alimenticio y la transmisión viral. En plantas infectadas con CMV, los pulgones realizaron pd más frecuentes y prolongadas, favoreciendo la transmisión. En plantas infectadas con CABYV se detectaron ligeros aumentos en la salivación e ingestión floemática, favorables para su transmisión. En plantas doblemente infectadas estas conductas se intensificaron, aunque sin traducirse en mayores tasas de transmisión, lo que sugiere que ambos virus ya optimizan la manipulación del vector en infecciones simples.
El tercer objetivo evaluó la eficacia biológica y la preferencia de A. gossypii. Las infecciones por CMV redujeron peso, fecundidad y crecimiento poblacional de los pulgones, mientras que CABYV no tuvo efectos significativos. En infecciones dobles, los efectos negativos de CMV se neutralizaron. En los ensayos de preferencia, los pulgones se sintieron atraídos inicialmente por plantas doblemente infectadas, pero luego se desplazaron hacia plantas sanas, favoreciendo la dispersión viral.
En conclusión, esta Tesis demuestra que las infecciones mixtas generan contextos epidemiológicos que modifican las interacciones virusvector. La competencia entre CMV y ZYMV y los efectos contrastantes de CABYV y CMV sobre el comportamiento, la eficacia biológica y la preferencia de los pulgones evidencian que el resultado de las infecciones mixtas depende en gran medida del modo de transmisión de los virus. Además, la existencia de células coinfectadas durante la adquisición proporciona un marco biológico para la interferencia viral. Estos hallazgos contribuyen a comprender cómo las infecciones mixtas moldean el comportamiento del vector y la dispersión de virus, lo que resulta clave para predecir la propagación de enfermedades y mejorar las estrategias de manejo en cultivos.
The presence of different viruses within the same host increases the complexity of virusvectorplant interactions influencing virus transmission dynamics and vector behaviour. However, the study of mixed infections and their impact on virus retention, aphid feeding behaviour and vector fitness remains limited. The objective of the Thesis was to investigate virus-aphid interactions and how different plant virus species (cucumber mosaic virus – CMV, Cucumovirus; zucchini yellow mosaic virus – ZYMV, Potyvirus; cucurbit aphid-borne yellows virus – CABYV, Polerovirus) influence the behaviour of their aphid vector Aphis gossypii Glover, and virus transmission to melon plants. A special focus was given to study whether two non-circulatively transmitted viruses such as CMV and ZYMV, with different binding strategies (capsid and helper strategies, respectively), can be co-acquired and co-inoculated by aphids, and whether they can compete for retention sites within the aphid stylets. I further explored how double infections involving plant viruses infecting melon with different transmission modes can affect aphid feeding behaviour, virus transmission, aphid fitness, and host preference.
First objective addressed the potential competition for stylet retention sites between CMV and ZYMV. By competition and sequential acquisition assays, we revealed that CMV transmission efficiency decreased when aphids previously acquired ZYMV, suggesting that cucumoviruses and potyviruses may compete for retention sites in the stylets. Moreover, by the electrical penetration graphs (EPG) technique, we observed that aphids were able to co-acquire and co-inoculate CMV and ZYMV from and into the same cell during a single intracellular puncture (pd), highlighting the existence of a favourable cellular context for viral interference within the vectors mouthparts to occur.
Second objective focused on the indirect effects of single and double infections of CMV and CABYV on aphid feeding behaviour and virus transmission in melon. EPG recordings showed that aphids feeding on CMV single-infected plants performed more frequent and prolonged pd, directly related with non-circulative virus transmission. In CABYV single-infected plants, extended phloem salivation and ingestion phases were slightly increased, behaviour known to be associated with circulative virus transmission. On double-infected plants feeding activities related to the transmission of both viruses were further enhanced. However, these modifications did not translate into higher transmission rates, suggesting that CMV and CABYV have already optimized vector manipulation in terms of virus transmission and spread in single infections.
Third objective examined how CMV and CABYV single and double infections influenced fitness and host plant preference of A. gossypii. In life-history trait assays CMV infections negatively impacted aphid performance. Conversely, CABYV infections did not alter aphid fitness, and double infections neutralized the negative effects of CMV. In host preference assays, aphids initially preferred double-infected plants but later shifted towards healthy plants, favouring virus dispersal. This shows how mixed infections shape virusvector interactions depending on the transmission mode of the viruses involved.
In conclusion, this Thesis demonstrates that mixed infections create epidemiological contexts that influence virusvector interactions. Competition between CMV and ZYMV for retention sites and the contrasting effects of CABYV and CMV on aphid feeding behaviour, fitness, and preference, reveal that the outcome of mixed infections depends largely on the virus transmission mode. Moreover, the existence of coinfected cells during acquisition provides a biological framework for viral interference. These findings contribute to understand how mixed infections shape vector behaviour and virus dispersal to predict disease spread and improve management strategies in crop systems.
RESUMEN
Los virus de plantas transmitidos por insectos vectores ocasionan importantes pérdidas económicas en la agricultura mundial. En la naturaleza, las infecciones mixtas que involucran varios virus son frecuentes y aumentan la complejidad de las interacciones virusvectorplanta, influyendo en la transmisión y el comportamiento del vector. Sin embargo, los estudios sobre estas infecciones y su impacto en la retención viral, la alimentación del pulgón y su eficacia biológica siguen siendo limitados. El objetivo de esta Tesis fue investigar las interacciones viruspulgón y cómo diferentes virus (virus del mosaico del pepino, CMV, Cucumovirus; virus del mosaico amarillo del calabacín, ZYMV, Potyvirus; virus del amarilleo de las cucurbitáceas transmitido por pulgones, CABYV, Polerovirus) influyen en el comportamiento de Aphis gossypii Glover y en la transmisión en melón. Se prestó especial atención a determinar si CMV y ZYMV, ambos transmitidos por pulgón de forma no circulativa pero con estrategias de unión distintas (cápsida y helper, respectivamente), pueden ser coadquiridos y coinoculados por los pulgones y si compiten por sus sitios de retención en los estiletes. Asimismo, se analizó cómo las infecciones dobles de virus con diferentes modos de transmisión afectan al comportamiento alimenticio, la transmisión, la eficacia biológica y la preferencia de hospedador del vector.
El primer objetivo abordó la posible competencia entre CMV y ZYMV. Los ensayos de transmisión secuencial mostraron que la transmisión de CMV disminuyó cuando los pulgones habían adquirido previamente ZYMV, lo que sugiere competencia por sus sitios de retención. Además, mediante la técnica de gráficos de penetración eléctrica (EPG) se comprobó que los pulgones podían coadquirir y coinocular CMV y ZYMV en la misma célula durante una sola punción intracelular (pd), lo que evidencia un contexto favorable para la interferencia viral en los estiletes del vector.
El segundo objetivo analizó los efectos indirectos de infecciones simples y dobles de CMV y CABYV en el comportamiento alimenticio y la transmisión viral. En plantas infectadas con CMV, los pulgones realizaron pd más frecuentes y prolongadas, favoreciendo la transmisión. En plantas infectadas con CABYV se detectaron ligeros aumentos en la salivación e ingestión floemática, favorables para su transmisión. En plantas doblemente infectadas estas conductas se intensificaron, aunque sin traducirse en mayores tasas de transmisión, lo que sugiere que ambos virus ya optimizan la manipulación del vector en infecciones simples.
El tercer objetivo evaluó la eficacia biológica y la preferencia de A. gossypii. Las infecciones por CMV redujeron peso, fecundidad y crecimiento poblacional de los pulgones, mientras que CABYV no tuvo efectos significativos. En infecciones dobles, los efectos negativos de CMV se neutralizaron. En los ensayos de preferencia, los pulgones se sintieron atraídos inicialmente por plantas doblemente infectadas, pero luego se desplazaron hacia plantas sanas, favoreciendo la dispersión viral.
En conclusión, esta Tesis demuestra que las infecciones mixtas generan contextos epidemiológicos que modifican las interacciones virusvector. La competencia entre CMV y ZYMV y los efectos contrastantes de CABYV y CMV sobre el comportamiento, la eficacia biológica y la preferencia de los pulgones evidencian que el resultado de las infecciones mixtas depende en gran medida del modo de transmisión de los virus. Además, la existencia de células coinfectadas durante la adquisición proporciona un marco biológico para la interferencia viral. Estos hallazgos contribuyen a comprender cómo las infecciones mixtas moldean el comportamiento del vector y la dispersión de virus, lo que resulta clave para predecir la propagación de enfermedades y mejorar las estrategias de manejo en cultivos. Read More
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